À peine sorti de l'oeuf, Oisel se révèle être un oiseau bien peu ordinaire. Rêveur, joueur, danseur, il est artiste dans l'âme, pour le meilleur et pour le pire. Un jour d'orage, il sauvera une fillette, mais se fera chasser de la sordide cité où elle vit. Ici, on n'aime pas les troubadours. Oisel réunit alors une troupe d'oiseaux aussi artistes que lui et les embarque dans un projet fou : un opéra qui fait le tour du monde dans une roulotte volante.De scène en scène, on assiste alors à un somptueux défilé d'oiseaux en costumes, servi par une illustratrice particulièrement inspirée pour cet exercice de style. Au sommet de son art, Oisel retrouvera la fillette qui a réussi à convaincre sa cité de la nécessité de la musique et de la poésie. C'est le triomphe de l'Opéra volant.